Ya viviendo en Nueva York, trabajando con un buen éxito para la revista Help!, conoció a John Cleese, uno de los integrantes del grupo cómico inglés de los Monty Python. Cuando Help! cerró, Gilliam debía ser enviado a Vietnam, pero consiguió evitarlo y se marchó al Reino Unido, donde colaboró con el Sunday Time Magazine y el The Londoner.
Gracias a John Cleese, Gilliam fue aceptado como integrante de los Monty Python en 1969, convirtiéndose en el único integrante no británico y participando en el exitoso programa del grupo Flying Circus.
Gilliam siempre tuvo una gran capacidad para la animación y una imaginación desbordante que se convertirían en clave en su carrera, y que de hecho, podremos disfrutar en su nueva película, El Imaginario de Doctor Parnassus, una historia con un circo ambulante y con tratos con el diablo que llevará al Doctor Parnassus (Christopher Plummer) a vivir una historia de fantasía.
Su primer trabajo como director fue la creación de dos cortos de animación llamados Storytime y The Miracle of Flight además de escribir guiones para programas televisivos de humor. Más tarde, en 1971, participó como actor en una película de los Monty Python, traducida aquí como Se armó la gorda, que era una recopilación de los mejores gags del programa de televisión del grupo humorístico.
En 1975, dirigió junto a Terry Jones la disparatada Los caballeros de la mesa cuadrada y sus locos seguidores, en la que los Monty Python parodiaban las historias del rey Arturo y la búsqueda del Santo Grial. Esta película ha estado considerada junto a La vida de Brian (también de los Monty Python) como una de las 5 mejores comedias de la historia. Poco antes, se casó con la maquilladora del grupo con la que sigue casado en la actualidad y tiene tres hijos.
En 1977, y tras el gran éxito de la parodia de los caballeros del rey Arturo, se lanzó a dirigir en solitario una parodia de un poema de Lewis Carroll, el escritor de la obra Alicia en el país de las maravillas que trataba sobre la época medieval, tema que conocía muy bien por la película anterior.
En La vida de Brian, en 1979, participó como actor, guionista y diseñador. En ella y en todas las películas dirigidas por Gilliam aparecen escenas de comedia, farse, sátira, elementos surreales o fantásticos e incluso algunas incursiones de ciencia-ficción que se han ido convirtiendo con el tiempo en las señas de identidad de este genio con la cámara.
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